1996年，吉首市轄石家沖街道、紅旗門街道、峒河街道、乾州街道、馬頸坳鎮、河溪鎮、矮寨鎮、己略鄉、萬溶江鄉、太平鄉、丹青鄉、雙塘鄉、白巖鄉、吉首鄉、社塘坡鄉、排吼鄉、排綢鄉、寨陽鄉。
2005年，吉首市撤銷吉首鄉；將吉首鄉3個建制村劃入石家沖街道，2個建制村劃入紅旗門街道，其余16個建制村劃入峒河街道；萬溶江鄉、乾州街道成建制合并設立乾州街道。
2006年，石家沖街道、紅旗門街道成建制合并設立鎮溪街道。
2017年，新設立石家沖街道。
行政區范圍包括石家沖、榮昌坪、營莊、桐油坪4個社區和曙光、栗溪、莊稼、勤豐、寨陽5個建制村，新設立的石家沖街道區域面積52.57平方公里，常住人口約4.3萬人。