明清時期，系勞田堡和篁鄉堡轄地。
1930年，屬篁鄉區。
1950年，分屬城關區和神光區轄地。
1957年12月，尋烏第一批下放干部到此創辦桂竹帽綜合墾殖場，為副縣級建制。
當時，屬贛南行政公署林墾處直屬場。
下設焦子壩、羅山、大嶺（指安遠縣孔田鎮）、上坪、湖崠（三標鄉境內）5個分場。
1959年，將大嶺分場劃出，1960年將湖崠分場分劃。
1968年冬下放給縣辦。
同時，將華星、“七一”、“五七”、群豐、群裕、高峰等7個農業大隊分出，成立桂竹帽公社。
1970年，撤桂竹帽公社，所轄農業大隊仍并入桂竹帽墾殖場，實行場社（墾殖場與人民公社）合一體制。
1958年至1960年，定南縣的正公田、橫逕、藍本、白果前、千金潭等劃入墾殖場，與此同時，中和公社的上藍畬、下藍畬、山下、高虎礫、龍歸、高頭村、臘樹下、白面石等大隊和城郊公社的上坪村、華星大隊相繼劃入墾殖場。
1985年，改為政企合一的桂竹帽營林林場。
1988年設桂竹帽鎮。
1998年，桂竹帽鎮與桂竹帽營林林場政企分開，政企合一體制已結束。
1999年6月，鎮政府駐地由焦子壩村遷上坪村（原尋烏共大校址）。