朱涇地區后梁貞明元年（915）屬華亭縣管轄，咸通年間已成集市，元、明繁榮。
元至元十四年（1277）置大盈務。
明洪武六年（1373）徙稅課局于此，明正德《松江府志》已列有朱涇鎮。
清代泖橋巡檢司駐于此；順治十三年（1656）朱涇地區屬婁縣管轄；雍正四年（1726）析婁縣置金山縣，分隸胥浦鄉四保、風涇鄉三保；乾隆二十四年（1759）為縣治，三十三年縣治遷至金山衛；嘉慶元年（1796）又遷回朱涇鎮。
民國元年稱朱涇市，設市公所于西林寺內；1913年屬朱涇市和西鄉；1929年撤市建區，屬一區（朱涇）、二區（泖橋），為第一區公所駐地；1934年鎮境劃分為公續、西林、東林3個鎮，鎮公所均設在區公所內；1937年11月5日屬偽金山縣第一區管轄；1946年撤區置朱涇鎮；1948年屬朱涇鎮和秀泖鄉。
1949年5月13日朱涇地區解放，分屬朱涇鎮和秀泖辦事處管轄；1950年屬朱涇區；1950年2月設朱涇鎮行政委員會，隸屬不變；1951年5月朱涇鎮改為縣屬鎮；1957年7月建立朱涇鄉建制，直屬金山縣管轄；1958年9月朱涇鎮、朱涇鄉合并建紅旗人民公社；1960年5月紅旗人民公社劃出朱涇鎮改稱朱涇人民公社，直屬縣管轄；1961年鎮社分設；1984年3月恢復鄉建制；1991年5月起駐朱涇鎮人民路360號；1994年12月9日新農鎮長浜村7個組、幸福村7個組、三浜村1個組，劃歸朱涇鎮管轄，朱涇鎮鎮域由4.57平方公里調整為7.61平方公里；1995年11月11日成立仙居村民委員會；2000年7月13日由原朱涇鎮、朱涇鄉撤銷后合并建朱涇鎮。
原新農鎮，原名三召址，傳說清代一官宦隱居于此，皇帝下三道圣旨宣召進京，因而得名。
清末屬仙山鄉七保和胥浦鄉四、五保；解放前夕隸松隱鎮和泖港鄉；1949年5月13日新農地區解放，屬朱涇區、泖港區、張堰區管轄；1957年并小鄉建新農鄉；1958年9月稱躍進人民公社，同年底改稱新農人民公社；1984年3月恢復鄉建制；1994年9月撤鄉建鎮，同年12月9日，長浜村7個組、幸福村7個組、三浜村1個組，計590戶、2073人、3.04平方公里土地劃歸朱涇鎮管轄。
2005年3月28日原朱涇、新農二鎮撤銷后合并建現朱涇鎮，名稱使用至今。