明屬榮慶鄉(xiāng)欽豐里，清屬榮慶鄉(xiāng)第九、十二都。
民國初稱竹口鎮(zhèn)，1931年改稱竹新鄉(xiāng)。
1949年5月17日慶元和平解放，9月24日成立竹口區(qū)人民政府。
1950年改竹口區(qū)。
1956年3月撤銷區(qū)建制。
1957年4月恢復竹口區(qū)。
1958年并入龍泉后，劃歸梅嶺區(qū)。
1959年2月劃出曹嶺等村，改為黃田管理區(qū)，1969年9月13日，建立竹口公社。
1975年8月，恢復慶元縣建制后，建立區(qū)革命領導小組，轄竹口、黃田、黃真、三濟等4個公社。
1978年8月，恢復區(qū)公所，轄竹口、黃田、黃真、三濟等4個公社。
1983年12月竹口公社分設竹口、黃新2個鄉(xiāng)，黃田公社分設黃田、三坑2個鄉(xiāng)。
1984年6月，政社分設，公社改為鄉(xiāng)（鎮(zhèn)）人民政府，大隊改為行政村。
1987年12月竹口改為建制鎮(zhèn)，1992年5月由竹口鎮(zhèn)、黃新鄉(xiāng)、三坑鄉(xiāng)擴并而成。
近年來竹口鎮(zhèn)各項社會事業(yè)協(xié)調(diào)發(fā)展，先后被評為“東海明珠文化鄉(xiāng)鎮(zhèn)”“浙江省教育強鎮(zhèn)”，2001年被黨中央授予“全國先進基層黨組織”光榮稱號，2002年，被中央文明委評為“全國創(chuàng)建文明村鎮(zhèn)工作先進單位”。